Die Vex bedrohen die Bewohner der Letzten Stadt, indem sie den Zufluchtsort der Menschheit in eine endlose Nacht stürzen. Hüter müssen sich mit Mithrax, dem Kell des Hauses des Lichts zusammenschließen, der sie mit dem Wegen eines Sakralen Spleißers vertraut macht. Es liegt an der Vorhut, sich die neue Technologie der Spleißer zu Nutzen zu machen, um die Simulation zu brechen und das Sonnenlicht zurückzubringen.

Während der Saison des Spleißers hacken sich Hüter in der Aktivität „Override“ (verfügbar mit Spielersuche für sechs Spieler) in die Vex-Simulation, um ihre Geheimnisse aufzudecken und Vex-Code zu stehlen. Zusätzlich können Hüter die wöchentliche Spitzen-Mission „Tilgung“ spielen, in der sie Schwachstellen im Vex-Netzwerk entdecken und ausnutzen, um es von innen kollabieren zu lassen.

Am 22. Mai erhalten die Hüter erneut die Möglichkeit, den legendären Raid „Gläserne Kammer“ zu infiltrieren. Für alle Neuankömmlinge: In der Gläsernen Kammer müssen Hüter ihren Weg durch Risse in Zeit und Raum finden, um Atheon, den Konflux der Zeit zu finden. Der mysteriöse Vex wartet in den Tiefen der Kammer und muss ausgeschaltet werden, bevor ihn niemand mehr aufhalten kann. Der Raid wird nicht einfach in seiner alten Form zurückgebracht: Es wurden mehrere „Quality of Life“-Änderungen an der Gläsernen Kammer vorgenommen, um den aktuellen Erwartungen der Spieler gerecht zu werden. Zusätzlich warten neue Herausforderungen und Triumphe sowie alte Favoriten auf die Hüter.

Unter dem Namen Rüstungssynthese erscheint Transmog kostenlos für alle Destiny-Spieler – dadurch erhalten Hüter die Möglichkeit, aus einem beliebigen Rüstungsteil in ihrem Besitz ein universelles Ornament herzustellen. Saisonpass-Besitzer erhalten darüber hinaus Zugriff auf die Exotische Stasis-Pistole „Kryosthesie 77K“, saisonspezifische universelle Ornamente, EP-Boosts, mit denen sie schneller im Saisonrang aufsteigen und Prämien freischalten können, und mehr.